《永远的三丁目的夕阳之1964》将故事带回1964年的日本。战后经济迎来高速增长，东京奥运会即将开幕，整个国家都沉浸在热烈而忙碌的气氛中，夕日町三丁目的生活也在悄然变化。
茶川龙之介（吉冈秀隆饰）终于与温柔的广美（小雪饰）结为夫妻，养子淳之介（须贺健太饰）已经升入高中，并为考取东大努力学习，而茶川夫妇也即将迎接新的生命。与此同时，龙之介既要应对新晋小说家的挑战，还必须重新审视自己与病危父亲之间的关系。
邻居铃木车行不断扩大规模，并招收了新的学徒。已经成长为经验丰富老师傅的星野六子（堀北真希饰）爱上了凡天堂医院的菊池医生（森山未来饰），却因围绕对方的不良传闻而备受困扰。随着奥运会盛大召开，秀美的三丁目也迎来了充满希望的一天。
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